脑卒中是我国成年人致死、致残的首位病因，具有发病率高、致残率高、死亡率高和复发率高的特点，其中缺血性脑卒中与出血性脑卒中，约占全部脑卒中的80%^[1]。大量研究^[2]表明，良好的侧支循环与血管内治疗的成功率、降低出血转化的风险及较好的临床预后密切相关，因此准确快速地评估缺血性脑卒中患者侧支循环状态极其重要。临床上评估侧支循环状态的金标准是DSA，但在实际应用中，DSA为有创检查且价格昂贵，不宜作为评估缺血性脑卒中侧支循环的常规方法。与DSA检查相比，CT不仅检查时间和后处理时间短，且具有无创的优势，已作为临床上评估缺血性脑卒中的首选检查方法。

1 脑侧支循环定义

脑侧支循环是指因颅内供血动脉狭窄或闭塞不能满足脑组织灌注需求所生成的旁路动脉或动脉吻合网络，从而能保证狭窄或闭塞动脉所供血区域得到基本的血供，避免发生缺血性坏死^[3]。缺血脑组织在闭塞动脉开通前依赖侧支血管的血供而生存，因此脑侧支循环的状态一定程度上反映了可挽救脑组织的多少，不仅显著影响梗死进程，且与功能预后密切相关^[4]。

2 侧支循环的分类 2.1 一级侧支循环

一级侧支循环为Willis环，其主要是由两侧大脑前动脉起始段、颈内动脉末端、大脑后动脉借前后交通动脉连接而成^[5]。Willis环存在较多解剖变异，当出现解剖变异且发生急性脑血管狭窄或闭塞时，Willis环无法及时向缺血脑组织提供侧支血流代偿，从而造成脑组织梗死体积增大，导致临床治疗效果及预后变差。

2.2 二级侧支循环

二级侧支循环为颅内外动脉吻合支及软脑膜侧支。颅内外动脉吻合支主要是颅外动脉与眼动脉的吻合血管，软脑膜侧支主要包括大脑前动脉与大脑中动脉、大脑中动脉与大脑后动脉软脑膜吻合血管^[4]。当Willis环出现变异无法提供侧支血供代偿时，闭塞远端的缺血区域主要由二级侧支循环提供血供以维持脑组织的正常生理活动。

2.3 三级侧支循环

三级侧支循环为新生血管。在动脉闭塞发生后，闭塞周围的血管会进行代偿性生长，生长方式主要包括功能性毛细血管网络的生成（血管生成）、转化导管动脉和静脉中存在的毛细血管以产生新的动脉（动脉发生），以及使先前存在的侧支小动脉生长和重塑为功能侧支动脉等^[6]。新生血管生成需较长时间，在缺血性脑卒中的急性发病期无法起到较好的代偿作用。

3 基于非增强CT评估侧支循环

非增强CT可判断脑卒中是缺血性还是出血性，但无法为临床医师提供颅内血管闭塞和血流灌注的具体情况，为临床治疗决策的选择带来诸多不确定性。Barber等^[7]提出了阿尔伯塔卒中项目早期CT评分（Alberta Stroke Program Early CT Score，ASPECTS），该评分主要是基于颅脑非增强CT评估大脑中动脉供血的主要功能区，是评价缺血性脑卒中早期缺血改变的一种半定量评分方法，主要用于急性缺血性脑卒中患者溶栓治疗的筛选。研究^[8]表明，ASPECTS评分越低，卒中患者临床预后越差。

4 基于CTA评估侧支循环

CTA检查空间分辨力高，可明确责任血管，直观显示狭窄或闭塞血管的部位及远端血管的充盈情况，并可排除动静脉畸形等其他血管病变。CTA经后处理，在MIP图像上能清晰直观显示一、二级脑侧支循环结构，目前临床已广泛应用。CTA根据采集时相分为单期和多期CTA，单期CTA仅采集动脉峰值期的图像，多期CTA则采集动脉、静脉和静脉晚期3期的图像。

4.1 基于单期CTA评估前循环侧支评分 4.1.1 区域软脑膜评分（regional lepomenigeal score，rLMC）

Menon等^[9]提出了rLMC方法，rLMC评分区域包括ASPECTS评分区的M1~M6区、大脑前动脉供血区、基底节区和外侧裂区。除外侧裂区外，各区侧支血流评分标准如下：①0分，无侧支血流；②1分，与对侧相比，存在较少的侧支血流；③2分，与对侧相比，侧支血流基本相同甚至更多。外侧裂区的评分标准：①0分，无侧支血流；②2分，与对侧相比，存在较少的侧支血流；③4分，与对侧相比，侧支血流基本相同甚至更多。rLMC总分20分，评分越高，提示侧支循环建立越好。Tang等^[10]研究显示，rLMC方法可预测急性缺血性卒中患者的临床预后，评分越低，患者溶栓治疗预后越差。

4.1.2 Miteff评分

Miteff等^[11]根据CTA图像上大脑中动脉闭塞远端血管的充盈程度对侧支循环进行评分：①1分，侧支血流仅少量出现在软脑膜表面；②2分，侧支血流充盈至外侧裂区；③3分，侧支血流充盈至闭塞血管部位的末端。

4.1.3 Maas评分

Maas评分评估范围主要是外侧裂区和脑凸面软脑膜区域，将病变侧侧支血管与正常侧比较，评分如下^[12]：①5分，血管旺盛；②4分，病变侧侧支血管多于正常侧；③3分，与正常侧相同；④2分，较正常侧少；⑤1分：血管缺如。1~2分为侧支循环代偿较差，3~5分为侧支循环代偿良好。前交通动脉和后交通动脉分级为：①1分，缺如；②2分，可能存在；③3分，纤细；④4分，确定存在；⑤5分，粗壮。4~5分为侧支循环代偿良好。

4.1.4 Tan评分

Tan评分根据颅内大血管近端闭塞后侧支血流充盈的范围对侧支循环进行评分，主要评估大脑中动脉供血区域的侧支程度^[13]。评分如下：①0分，缺血区域无可见的侧支血管填充；②1分，侧支血管充盈缺血区域的0~50%；③2分，侧支血管充盈缺血区域的50%~99%；④3分，100%的侧支血管充盈缺血区域。评分越高，提示侧支循环越好。

4.2 基于单期CTA的后循环侧支评分

Alemseged等^[14]基于单期CTA采用大脑后循环侧支评分半定量评估后循环侧支血流，评分标准：总分10分，每侧的小脑上动脉、小脑前下动脉、小脑后下动脉的出现分别记1分，后交通动脉出现且其直径小于同侧大脑后动脉P1段记1分，如其直径≥同侧P1段记2分，出现胚胎型大脑后动脉不记分。评分越高，侧支血流越好。Alemseged等^[14]发现，发病6 h以上但具有良好侧支循环状态且闭塞程度较轻的基底动脉闭塞患者经血管内治疗后3个月预后良好。

4.3 基于多期CTA的侧支循环评分

单期CTA具有时间依赖性，仅可观察动脉期显示的侧支血管，无法评估静脉期及静脉晚期显示的侧支血管，可能低估侧支循环程度，从而限制临床治疗方法的选择。Menon等^[15]提出了一种基于多期CTA的ASPECTS侧支循环评分方法，在动脉峰值期基础上增加了2个时相，分别是静脉峰值期和静脉晚期，通过比较3个时相图之间侧支血管的显影数量和充盈范围，从而较准确判断侧支循环建立程度。多期CTA侧支循环评分方法（在CTA轴向MIP图像上的评分）：①5分，患侧软脑膜动脉显影无延迟，血管充盈数量正常或增多；②4分，患侧软脑膜动脉显影延迟1个期相，但血管充盈数量与健侧相似；③3分，患侧软脑膜动脉显影延迟2个期相，但血管充盈数量与健侧相似，或延迟1个期相，血管充盈数量较健侧减少；④2分，患侧软脑膜动脉显影延迟2个期相，且血管充盈数量较对侧减少，或延迟1个期相，且部分区域无血管显影；⑤1分，患侧软脑膜动脉在任一期相仅有少量显影；⑥0分，患侧软脑膜动脉在任一期相均无显影。4~5分为侧支循环良好；2~3分为侧支循环中等；0~1分为侧支循环较差。

多期CTA侧支循环评分方法对侧支血管充盈数量、充盈速度及血管清除等方面均进行了评估，评估相对全面^[16]，而上述提及的rLMC、Miteff、Maas和Tan评分方法主要评估侧支血管的充盈数量，并未考虑到侧支血管的充盈速度，故多期CTA评分在临床研究中应用更多。

4.4 基于动态CTA评估侧支循环评分

动态CTA是根据CT灌注原始图像重建得到的，包含了比多期CTA更多时间点血管充盈的情况。Tian等^[17]研究认为，与多期CTA相比，动态CTA在评估侧支循环方面具有更高的可靠性。DSA仅能显示一侧血管充盈情况，常规CTA仅能显示动脉峰值期血管充盈情况、无法获得侧支血管的动态信息，而动态CTA能够以时间分辨方式连续扫描动、静脉图像，可视化颅内所有血管的充盈情况，但动态CTA所需对比剂剂量较大，限制了其应用^[18]。

4.4.1 基于动态CTA改良的美国介入和治疗神经放射学学会/介入放射学学会（American Society of Interventional and Therapeutic Neuroradiology/Society of Interventional Radiology，ASITN/SIR）侧支循环评分

有学者^[19]认为，ASITN/SIR侧支循环评分不仅适用于DSA，也适用于动态CTA，并提出了基于动态CTA改良的ASITN/SIR侧支循环评分：①0分，任何时相内在缺血区域内无或仅有极少量软脑膜侧支；②1分，直至静脉晚期在缺血区域内见到部分侧支循环形成；③2分，静脉期前可见缺血区域内部分侧支循环形成；④3分，静脉晚期可见缺血区域内完全的侧支循环形成；⑤4分，静脉期前可见完全的侧支循环形成。基于动态CTA改良的ASITN/SIR侧支循环评分的得分越高，提示侧支循环形成状态越好。Seker等^[20]研究显示，动态CTA改良的ASITN/SIR侧支循环评分比Miteff评分能更全面准确地评估侧支循环，认为可能是由于前者评估的是缺血区域侧支血管的充盈程度和延迟情况，而后者是评估对比剂到达闭塞部位的情况，与对比剂的浓度密切相关。

4.4.2 基于动态CTA的前循环侧支评分

Van等^[21]提出基于动态CTA评估缺血性卒中前循环侧支状态。评估侧支循环充盈程度：以尾状核头为界将大脑中动脉供血区分为上、下两部分，对上、下两部分和左、右大脑半球侧支动脉显影分别评分。根据Tan评分分别计4个区域的侧支评分，将单侧大脑半球的上、下部分评分相加，单侧大脑半球的评分范围为0~6分。评估侧支循环充盈速度：计算从对比剂在颅底出现至最大限度充盈颅内动脉血管的时间，比较患侧与健侧大脑半球充盈持续时间。Van等^[22]比较动态CTA与单期CTA评估侧支循环的研究显示，动态CTA评估侧支循环比单期CTA更全面、更详细，且与患者梗死面积相关性更强。

4.5 基于4D-CTA

4D-CTA是通过全脑灌注扫描，以CT灌注成像数据为基础，依据TIC，融合动脉期、静脉期行MIP得到图像，可反映对比剂从动脉期到静脉期的全过程，通过Tan评分系统和改良的ASITN/SIR侧支评分系统等进行评分^[23]。4D-CTA与常规CTA比较，不仅能更全面地显示侧支循环，还可反映对比剂在脑血管中的充盈速度，与DSA评估侧支循环的一致性较好^[24]。

5 基于CT灌注成像评估侧支循环

CT灌注成像通过生成脑血流量（cerebral blood flow，CBF）、脑血容量（cerebral blood volume，CBV）、平均通过时间（mean transit time，MTT）、达峰时间（time to peak，TTP）等一系列灌注参数，对脑组织血流灌注的情况进行快速定量和定性评估，可区分缺血脑组织的核心梗死区和缺血半暗带，并可反映侧支循环的相关信息^[25-26]。

CT灌注成像可量化急性缺血性脑卒中患者缺血低灌注与核心梗死区，文献^[27]报道峰值时间T_max > 6s的区域为缺血低灌注区，相对脑血流量（rCBF)＜30%的区域为核心梗死区，两者差异的区域即错配区，代表缺血半暗带区域。林盛东等^[28]将有侧支循环组和无侧支循环组患侧的脑灌注参数进行比较，发现有侧支循环组患侧CBV、CBF较无侧支循环组升高。当大脑中动脉重度狭窄或闭塞时，无论是否建立侧支循环，患侧TTP、MTT均会出现明显延迟，但侧支循环的建立，能使患侧CBV、CBF增加。同时Cortijo等^[29]研究证实，较高的rCBV对应较好的侧支循环代偿。

Rusanen等^[30]使用MTT参数图评估缺血低灌注区域、CBV参数图评估核心梗死区，应用ASPECTS的10个区域对MTT和CBV图像进行评分，出现缺血改变，即MTT升高、CBV降低则减1分，满分10分；其使用该评分方法研究基于MTT和CBV的ASPECTS评分与侧支循环的相关性，结果显示较高的MTT和CBV的ASPECTS评分与良好的侧支循环存在相关性。Guenego等^[31]提出了使用低灌注强度比（hypoperfusion intensity ratio，HIR）评估缺血性脑卒中患者侧支循环状态；HIR定义为T_max > 10 s与T_max > 6 s脑组织体积比，HIR可来自CT或MRI灌注图像后处理；结果表明HIR与金标准DSA评估侧支循环状态显著相关，HIR阈值＜0.4是DSA良好侧支循环状态的最佳预测指标。

6 小结

侧支循环是维持缺血性脑卒中患者颅内血流动力学稳定的代偿途径。准确迅速判断卒中患者侧支循环状态非常重要。非增强CT可区别脑卒中是缺血性还是出血性卒中，但其评估侧支循环是在CT平扫图像上进行半定量评估，受图像分辨力影响较大，且无法对血管闭塞及血流灌注信息进行准确评估，在临床上具有局限性。动态CTA较单期、多期CTA能显示更多时间点血管充盈的情况，能更全面评估侧支循环，但CTA仅能显示血管闭塞与充盈的情况，无法显示颅内血流灌注的相关信息，故临床上更多选择将非增强CT、CTA和CT灌注成像3种技术即“一站式多模态CT”联合评估缺血性脑卒中的侧支循环状况。多模态CT影像学技术能够获取缺血性脑卒中患者颅脑血流定量及定性的全面信息，CTA能明确病变血管部位、程度及侧支循环状态，CTP可提供梗死脑组织血流异常灌注情况以及血流动力学信息。多模态CT在脑卒中检查中应用广泛且具有较高的应用价值，卒中患者仅需行一次CT检查，即可区分是缺血性或出血性脑卒中，能迅速定位病变部位、获取缺血半暗带及核心梗死区等定量信息，以及掌握侧支循环建立情况，有助于临床治疗方案的选择。多模态CT是临床评估侧支循环的常见手段，有助于早期全面且准确地评估侧支循环，为缺血性脑卒中患者治疗方案的选择赢得时间。