《中国结直肠癌诊疗规范（2020年版）》^[1]显示，我国结直肠癌的发病率和死亡率在全部恶性肿瘤中分别位于第3位和第5位，且呈逐年上升趋势，绝大多数患者确诊时已是中晚期。目前，外科手术切除仍是治疗直肠癌的首选方法，临床多采用全直肠系膜切除术，但部分患者复发率高、治疗效果不理想。研究^[2]显示，除T分期以外，壁外血管侵犯（extramural vascular invasion，EMVI）是影响患者预后的重要因素。近年来，MRI高分辨T₂WI能清晰显示直肠壁各层结构、肿瘤和直肠系膜筋膜关系，已广泛运用到直肠癌分期中^[3]。本研究通过术前高分辨T₂WI，分析直肠癌EMVI的影像特点，并与术后病理比较，评价其准确率，为术前制订治疗方案提供参考。

收集我院2018年6月至2020年6月收治的直肠癌患者49例，其中男38例，女11例；年龄35~83岁，平均（62.8±13.7）岁。临床症状有排便习惯改变，大便形态改变伴便血；术后病理诊断：腺癌44例，黏液腺癌4例，不典型类癌1例。依据美国癌症联合委员会（American Joint Committee on Cancer，AJCC）第8版癌症分级指南^[4]为标准对49例进行分期：T2期15例，T3a期9例，T3b期8例，T3c期5例，T3d期4例，T4a期4例，T4b期4例。纳入标准：①术前2周内行MRI平扫；②扫描前，未行新辅助化疗和放疗；③术后病理证实为直肠癌，且T分期结果准确。排除标准：①高分辨T₂WI图像不清楚；②病灶较小，在T₂WI上显示不清。

采用Siemens 1.5 T超导型MRI扫描仪和16通道相控阵线圈。患者取仰卧位、脚先进，扫描序列及参数见表 1。

表 1

表 1 扫描序列及参数

表 1 扫描序列及参数 名称 扫描方位 扫描序列 TR（t/ms） TE（t/ms） 视野cm×cm） 矩阵 层厚 （l/mm） 层距（l/mm） 激励次数（次） T1WI 体轴位 TSE 330 12 30×30 224×320 5.0 1.0 2 T2WI 矢状位 TSE 4 700 88 30×30 224×320 5.0 1.0 2 非抑脂高分辨T2WI 肿瘤轴位 TSE 6 000 93 18×18 224×320 3.0 0.6 2 非抑脂高分辨T2WI 肿瘤冠状位 TSE 6 000 88 20×20 224×320 3.0 0.6 4

由2位从事腹部影像诊断工作5年以上的放射科医师根据高分辨T₂WI图像，分别评估直肠癌病灶，结果不一致时，经讨论得出一致意见。MRI图像评价内容包括肿瘤距离肛门外括约肌的距离、肿瘤大小、信号特征、浸润深度、周围血管侵犯、系膜筋膜及盆腔淋巴结转移情况。T₂WI评估EMVI标准^[5]：①0分，肿瘤呈非结节状浸润至肌层，肿瘤周围无血管侵犯；②1分，肿瘤呈结节状浸润至肌层或存在小的壁外血管，但不在肿瘤周边；③2分，肿瘤周边存在壁外血管，但血管直径大小正常且无肿瘤信号；④3分，肿瘤周边血管内出现中等程度血管信号，血管轮廓、直径略有改变；⑤4分，肿瘤周边血管内出现肿瘤信号且血管轮廓不规则或管腔结节样扩张。0~2分为EMVI阴性，3~4分为EMVI阳性。

使用SPSS 22.0统计软件进行数据分析，计量资料采用x±s表示，行×列表分析采用χ²检验，高分辨T₂WI与病理结果的一致性评价采用Kappa检验。采用ROC曲线评价高分辨T₂WI对直肠癌EMVI的诊断效能，计算AUC，并确定敏感度和特异度。检验水准α=0.05，以P＜0.05为差异有统计学意义。

49例中高分辨T₂WI观察到EMVI阴性37例，阳性12例。阳性表现为血管腔流空信号消失、管腔扭曲、走行僵硬，T₂WI呈中低信号，DWI肿瘤呈高信号、弥散受限（图 1~4）；阴性表现为血管腔走行自然、管腔顺畅，管径大小一致，流空信号均匀，直肠系膜筋膜脂肪信号均匀。

图 1

图 1 男，68岁，中分化腺癌，Ⅲ期  图 1a  高分辨T2WI示肠壁不规则环形增厚肿块，脉管癌栓呈等信号，走行扭曲  图 1b  DWI示对应处瘤栓呈高信号

图 2

图 2 男，83岁，中分化腺癌，Ⅱ期。高分辨T2WI示直肠后方肠壁增厚，呈毛刷样低信号，无淋巴结转移

图 3

图 3 女，54岁，高分化腺癌，Ⅲ期。高分辨T2WI示直肠壁不规则环形增厚，右侧可见脉管癌栓，其余肠壁见毛刷样低信号浸润直肠系膜

图 4

图 4 男，74岁，低分化腺癌，Ⅳ期  图 4a  高分辨T2WI示肠壁不均匀环形增厚，左侧壁见肿瘤浸润直肠系膜内的脉管  图 4b  病理检查见血管腔内癌栓（HE×40）

EMVI阳性与肿瘤分化程度、T分期、环周切缘相关，差异均有统计学意义（均P＜0.05），与性别、年龄、肿瘤距离肛门距离、肿瘤大小、CEA和CA19-9值无关（表 2）。高分辨T₂WI诊断EMVI的敏感度、特异度、阳性预测值、阴性预测值分别为85.71%、85.71%、70.58%、93.75%，高分辨T₂WI与病理诊断直肠癌EMVI具有较好的一致性（K=0.671，P＜0.001）。用EMVI评分标准对照病理，绘制ROC曲线（图 5），AUC为0.818，标准误为6.2%，95%置信区间（69.6%，93.9%），差异有统计学意义（P＜0.001）。

表 2

表 2 EMVI与临床特征之间的关系

表 2 EMVI与临床特征之间的关系  例 组别 性别 年龄 肿瘤距离肛门外括约肌 肿瘤分化程度 环周切缘 T分期 CEA CA19-9 肿瘤最大短径 男 女 ≥60岁 ＜60岁 上段 中段 下段 高分化 中分化 低分化 阳性 阴性 高于T3a期 不高于T3a期 升高 不升高 升高 不升高 ≥4 cm ＜4 cm EMVI阳性 8 4 8 4 2 8 2 1 5 6 5 7 10 2 7 5 3 9 9 3 EMVI阴性 30 7 21 16 5 23 9 10 23 4 4 33 15 22 20 17 6 31 20 17 χ2值 1.081 0.368 0.329 8.896 5.754 6.640 0.067 0.669 1.646 P值 0.298 0.544 0.848 0.012 0.016 0.010 0.796 0.383 0.200 注：EMVI，壁外血管侵犯；CEA参考值为5 ng/mL，CA19-9参考值为37 ng/mL。

图 5

图 5 MRI评分诊断直肠癌壁外血管侵犯的ROC曲线，AUC=0.818，95%置信区间（69.6%，93.9%）（P＜0.05）

49例均行腹腔镜下直肠肿瘤切除术，大体标本为灰红色或灰白色肿块，部分可见溃疡形成。HE染色光镜下见肿瘤浸润深肌层达外膜，部分坏死，可见脉管内癌栓（图 4b）。

EMVI指直肠壁固有肌层外的血管腔内肿瘤细胞浸润^[6]。目前，确诊肿瘤血管侵犯的可靠方法仍是术后病理诊断。随着MRI扫描参数的优化，高分辨T₂WI在临床工作中被认为是最重要的序列。研究^[7]显示，高分辨T₂WI能准确区分直肠癌T1~T2和T3~T4期，其准确率可达91.8%以上。文献[8]报道高分辨T₂WI可区分直肠壁各层结构、肿瘤病变与周围结构之间关系，但有时无法分辨血管腔及肿瘤信号，需结合MRI增强扫描。

直肠癌EMVI病理学检查结果差异较大，标本蜡块的数量越多，切片标本越大，采用特异血管内皮或弹力纤维染色，EMVI检出率越高^[9]，病理学及影像学均可对EMVI进行诊断。闫洁琼^[10]通过Meta分析，发现高分辨T₂WI诊断直肠癌EMVI的敏感度69%，特异度90%，合并AUC为0.80。本研究中高分辨T₂WI诊断EMVI的敏感度、特异度分别为85.71%、85.71%，AUC为0.818，说明高分辨T₂WI对于直肠癌EMVI具有较好的诊断价值。本研究显示，EMVI与肿瘤分化程度相关，分化程度越差侵袭能力越强^[11]，肿瘤周围血管被癌细胞所破坏或在管腔内出现瘤栓的概率越高，更易出现EMVI阳性；EMVI与T分期相关，当肿瘤分期低于T3a期时阳性可能性极小，而高于T3a期时阳性可能性增大，更易发生于局部进展期肿瘤^[12]。而THOMSON等^[13]研究认为，虽然EMVI更易发生在局部进展期的肿瘤，但同样可能发生于T分期较早的肿瘤。EMVI与环周切缘相关，环周切缘阳性患者更易出现EMVI阳性，因为肿瘤分化程度越低，越易出现环周切缘阳性^[14]。

本研究中2例T3a期肿瘤评估为EMVI阳性，原因可能是受磁场均匀度影响，导致过度诊断。LAMBREGTS等^[15]研究显示，由于受磁场均匀度、扫描间距及血管走行等因素的影响，可能在T₂WI中所观察到的管腔并不一定是流空信号影，结合增强扫描判断，可提高诊断准确率。本研究显示，高分辨T₂WI与病理诊断的一致性好（K=0.671），但仍存在一些不足：由于病理学取材数量少，未采用大切片标本及特异血管内皮或弹力纤维染色，取材过程中破坏了血管壁^[16]，使高分辨T₂WI高度疑似阳性的区域未能完全做到定点取材，存在取样误差，EMVI假阴性率高；后续研究应针对存在的问题，增加采样数量、使用大切片标本、减少取材过程对血管的破坏等，降低病理学的假阴性，提高阳性率。

综上所述，高分辨T₂WI可清晰显示肿瘤浸润脉管呈中低信号，可评估EMVI的状态，指导临床制订个性化治疗方案，达到最佳疗效。